La recherche sur les substances psychédéliques connaît un regain d’intérêt en raison de leur potentiel prometteur pour le traitement des troubles psychiatriques et de santé mentale. Malgré ce renouveau, leur évolution reste remarquablement méconnue. L’un des composés psychédéliques les plus intrigants est la psilocybine, présente dans les “champignons magiques” et utilisée depuis des générations lors de cérémonies rituelles en Amérique du Nord. Associée aux champignons agaricomycètes de huit genres éloignés, la psilocybine agit de manière similaire au neurotransmetteur sérotonine, mais la raison pour laquelle la sélection naturelle a favorisé sa biosynthèse reste obscure.
Étant donné sa ressemblance avec la sérotonine, un neurotransmetteur hautement conservé chez les invertébrés et les vertébrés, la modulation du comportement des invertébrés à des fins de défense constitue une explication probable, mais ni cette hypothèse ni d’autres alternatives n’ont été formellement testées. La présente étude démontre que les larves de Drosophila exposées à des extraits de champignons Psilocybe présentent une survie réduite, des taux de pupaison diminués et une locomotion inhibée. Les adultes exposés pendant leur développement montrent une taille de thorax et d’ailes réduite, ainsi que des déviations faibles mais significatives de la symétrie bilatérale parfaite dans la nervation des ailes, ce qui indique un stress développemental.
Cependant, les mutants dépourvus du récepteur de la sérotonine qui médie les effets de la psilocybine chez l’homme (5HT2A) réagissent de la même manière aux extraits de Psilocybe que les mouches de type sauvage. De plus, le métabarcoding ADN révèle que bien que Psilocybe semilanceata présente une communauté d’invertébrés distincte par rapport à la plupart des autres champignons de prairie, elle chevauche des espèces non psychédéliques comme Mycena epipterygia. Cette étude constitue une première étape cruciale pour comprendre le rôle évolutif des champignons producteurs de psilocybine et jette les bases de recherches futures sur les mécanismes moléculaires, les interactions écologiques et les origines évolutives des substances psychédéliques dans la nature.
La présente étude vise à fournir une première preuve empirique de l’effet des extraits de Psilocybe sur la survie, le développement et le comportement des insectes, conformément à un rôle défensif potentiel de ces substances. L’objectif est de tester l’hypothèse selon laquelle les extraits de Psilocybe ont un effet négatif sur la survie, le développement et/ou la locomotion de Drosophila sp., et que les mouches mutantes 5-HT2A sont insensibles au traitement par la psilocybine. De plus, les auteurs prédisent que les corps fructifères de Psilocybe sp. récoltés sur le terrain abritent une communauté d’arthropodes appauvrie et distincte par rapport aux autres champignons de prairie.
Cette recherche constitue une étape cruciale vers la compréhension du rôle évolutif des champignons producteurs de psilocybine et prépare le terrain pour de futures études sur les mécanismes moléculaires, les interactions écologiques et les origines évolutives des substances psychédéliques dans la nature.
- Préparation des extraits : Les corps fructifères de Psilocybe cubensis sont cultivés. Des extraits méthanoliques sont préparés et la psilocybine ainsi que d’autres tryptamines sont quantifiées.
- Maintien des souches de mouches : Des souches de D. melanogaster (type sauvage et mutant 5-HT2A) et de D. affinis sont élevées dans des conditions contrôlées (21°C, cycle lumière/obscurité 12:12). Des larves de premier ou troisième stade (L1 ou L3) sont collectées pour les expériences.
- Exposition pour la survie et le développement : Des larves de D. melanogaster sont exposées à des poudres de Psilocybe cubensis (0,1 µg/µL et 0,2 µg/µL) ou à des contrôles (poudre de champignon de Paris, milieu standard). Les taux de pupaison et de survie à l’âge adulte sont mesurés.
- Exposition pour la locomotion : Des larves de D. melanogaster (type sauvage et mutant 5-HT2A) et de D. affinis au troisième stade sont exposées à des extraits de Psilocybe cubensis (0,02 µg/µL et 0,04 µg/µL) ou à une solution de saccharose (contrôle). La distance parcourue, le temps de mouvement et l’angle de virage sont enregistrés.
- Analyse des ailes de mouches : Une macro est développée pour analyser les ailes des mouches adultes, mesurant la longueur du thorax, la surface alaire et l’asymétrie fluctuante.
- Collecte d’échantillons et extraction d’ADN : Sept espèces de basidiomycètes (dont Psilocybe semilanceata et Mycena epipterygia) sont échantillonnées dans le Dartmoor, Royaume-Uni. L’ADN est extrait de 0,03 g de matériel homogénéisé.
- Métabarcoding ADN des communautés d’invertébrés : Le séquençage d’amplicons du gène cytochrome oxydase I (COI) est utilisé pour caractériser les communautés d’invertébrés associées aux champignons.
- Analyse statistique du métabarcoding : La richesse, la diversité et l’équitabilité des OTU (unités taxonomiques opérationnelles) sont quantifiées. Des ordinations NMDS et des analyses PERMANOVA sont utilisées pour évaluer la composition des communautés.
- Développement et survie des drosophiles : Les larves de Drosophila melanogaster exposées aux extraits de Psilocybe cubensis présentent une réduction significative des taux de pupaison et de survie à l’âge adulte. Les réductions atteignent 61,6 % et 57,24 % respectivement à 0,1 µg/µL, et 79,3 % et 74,34 % à 0,2 µg/µL.
- Développement morphologique : La longueur du thorax et la surface alaire totale des mouches adultes sont significativement réduites après exposition larvaire aux extraits de Psilocybe, indiquant un stress développemental. L’asymétrie fluctuante est également significativement augmentée, en particulier à la concentration de 0,2 µg/µL.
- Locomotion des drosophiles : Les larves de Drosophila melanogaster de type sauvage montrent une réduction significative de la distance parcourue et du temps de mouvement, ainsi qu’une augmentation de l’angle de virage. Les mouches mutantes 5-HT2A présentent une réponse dose-dépendante avec une plus grande réduction de la distance parcourue et une augmentation de l’angle de virage à la dose la plus élevée.
- Communautés d’invertébrés : L’analyse révèle que Psilocybe semilanceata et Mycena epipterygia abritent une communauté d’arthropodes distincte par rapport à d’autres champignons de prairie et de bouse. Treize OTU sont spécifiquement associés à Psilocybe semilanceata, et cette espèce présente la diversité d’invertébrés la plus faible.
- Rôle du récepteur 5-HT2A : Les mouches mutantes 5-HT2A répondent de la même manière aux extraits de Psilocybe que les mouches de type sauvage, suggérant que le mécanisme d’action de la psilocybine ne se limite pas exclusivement à ce récepteur chez les invertébrés.
L’étude présente la première preuve empirique que les extraits de Psilocybe affectent la survie, le développement et le comportement des insectes, ce qui est cohérent avec un rôle défensif potentiel. La réduction de la survie des larves de diptères, pouvant entraîner une diminution de la population dans les corps fructifères, conférerait un avantage adaptatif à l’organisme producteur de psilocybine par un contrôle “bottom-up”.
Les résultats du métabarcoding NGS à haut débit révèlent des communautés d’invertébrés distinctes chez Psilocybe semilanceata par rapport à la plupart des autres espèces échantillonnées. Cependant, le chevauchement avec une espèce non psychédélique, Mycena epipterygia, et les observations chez les Drosophila déficientes en 5-HT2A, suggèrent que certaines espèces peuvent avoir des adaptations pour résister aux effets négatifs potentiels de la psilocybine, et que d’autres sous-types de récepteurs que le 5-HT2A sont probablement impliqués dans la signalisation chez les invertébrés. D’autres facteurs pourraient également influencer l’écologie et l’évolution de la psilocybine et des composés apparentés.
Ces découvertes soulignent le potentiel inexploité des basidiomycètes sauvages comme source de composés neuroactifs et la nécessité de futures recherches intégrant des outils transgéniques, la métabolomique comparative, les antagonistes de récepteurs et des modèles d’insectes écologiquement pertinents. Le modèle de défense inductible s’aligne sur les stratégies d’activation des promédicaments en pharmacologie et met en évidence les basidiomycètes sauvages comme une source riche et encore inexplorée de composés neuroactifs.
Des fonctions au-delà de la défense sont également envisagées, telles que la dispersion des spores ou des propriétés antimicrobiennes. L’étude invite à explorer des hypothèses supplémentaires concernant le mutualisme ou les interactions microbiennes, et à étendre les essais à d’autres modèles d’invertébrés comme les gastéropodes.
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